Les propriétés des microbiomes révèlent l’influence des pratiques biodynamiques sur les communautés fongiques des sols en viticulture

mycorhize

Résumé et extraits d’un article PREPRINT de Rüdiger Oritz-Álvarez et al. mis en ligne en mars 2020.

Titre original : Emergent properties in microbiome networks reveal the anthropogenic disturbance of farming practices in vineyard soil fungal communities.

Résumé

Les agro-écosystèmes sont des systèmes naturels gérés par l’homme, et sont donc soumis à des règles écologiques générales. Une meilleure compréhension des facteurs ayant un impact sur la composante biotique de la stabilité des écosystèmes est nécessaire pour promouvoir la durabilité et la productivité de l’agriculture mondiale. Nous proposons ici une méthode permettant de déterminer les propriétés écologiques émergentes par l’inférence des propriétés de réseau dans les communautés microbiennes locales, et de les utiliser comme biomarqueurs de l’impact anthropique des différentes pratiques agricoles sur le fonctionnement des écosystèmes des sols viticoles. Dans un ensemble de données provenant de 350 échantillons de sols de vignobles aux États-Unis et en Espagne, nous avons observé que les communautés fongiques allaient d’arrangements de réseaux aléatoires à de petits réseaux locaux avec des niveaux différents de spécialisation. Certaines des propriétés des réseaux étudiés étaient fortement corrélées, définissant des modèles de propriétés écologiques émergentes qui sont influencées par le niveau d’intensification des pratiques culturales. Les pratiques à faible intervention (de la bio à la biodynamie) ont favorisé des réseaux densément groupés, décrivant un état d’équilibre basé sur des communautés mixtes (généralistes-collaboratives). Au contraire, dans les vignobles gérés de manière conventionnelle, nous avons observé des communautés faiblement groupées et très modulaires (spécialisées dans une niche), soutenues par un degré de sélection plus élevé (plus grande proportion de co-exclusion). Nous avons également constaté que, bien que des facteurs géographiques puissent expliquer les différentes dispositions des communautés fongiques dans les deux pays, la relation entre les propriétés du réseau dans les communautés fongiques locales permet de mieux saisir l’impact des pratiques agricoles, quel que soit l’endroit. Ainsi, nous émettons l’hypothèse que les propriétés des réseaux locaux peuvent être utilisées globalement pour évaluer l’effet des perturbations de l’écosystème sur les cultures, mais aussi pour évaluer l’effet des interventions humaines ou pour comparer les microbiomes des conditions saines par rapport aux conditions perturbées.

Introduction

Les biotopes terrestres interagissent. Les organismes de l’arbre de vie ont différents types de relations pour assurer leur survie par l’évolution et l’adaptation génétiques. Ces interactions ont des conséquences sur l’ensemble de l’écosystème où ces organismes se développent. Les communautés écologiques peuvent être définies par des propriétés qui résultent de la prédiction des taxons constitutifs, propriétés connues sous le nom de « Community Aggregated Traits ». Cependant, les écosystèmes peuvent également être définis non par leurs taxons, mais par les propriétés émergentes qui résultent d’arrangements communautaires spécifiques. Les propriétés émergentes sont directement liées à la fonctionnalité des communautés végétales (c’est-à-dire le taux de survie des graines), des communautés animales (c’est-à-dire le comportement des animaux ; les interactions entre l’homme et la société) et des communautés microbiennes (c’est-à-dire la densité du biofilm, en tant que cause du comportement), ou toutes ensemble comme un tout (c’est-à-dire la compétition, la force de prédation). Tant les traits agrégés que les propriétés émergentes sont des caractéristiques qui déterminent directement les processus écologiques, lesquels déterminent en outre les pools d’espèces ou les flux trophiques.

Actuellement, la plupart des études, notamment en écologie microbienne, se concentrent sur les preuves de corrélation entre les mesures d’abondance ou de diversité de taxons spécifiques et les facteurs environnementaux ou les phénotypes des communautés, afin de tenter de comprendre les mécanismes sous-jacents et les processus écologiques qui en résultent. Bien qu’elle soit précieuse, on a fait valoir que cette stratégie est incomplète pour comprendre les mécanismes sous-jacents par lesquels les communautés remplissent effectivement une fonction ou un processus. Nous soutenons que grâce à la contextualisation des propriétés émergentes sous forme de mécanismes écologiques, il serait possible de prévoir comment les communautés se comporteraient dans des circonstances concrètes. En outre, traduire ces comportements idiosyncrasiques des communautés en une grandeur mesurable peut être une étape cruciale pour les futures activités de suivi des microbiomes, par exemple dans le domaine de l’agriculture durable, de la production alimentaire ou de la santé humaine. […]

Pour illustrer l’utilité de ces mesures des perturbations écologiques, nous les avons employées pour déduire l’empreinte des pratiques agricoles à différents niveaux d’intensification (conventionnel, biologique et biodynamique) sur la structure des communautés fongiques dans les sols des vignobles. Notre étude a montré que les modèles taxonomiques des communautés fongiques sont influencés par des facteurs géographiques et climatiques. Cependant, les facteurs biotiques, tels que saisis par les propriétés du réseau local, ont été cruciaux pour comprendre les schémas d’assemblage des communautés et les variations dérivées des pratiques anthropiques, montrant des schémas globaux indépendamment du pays. En ce sens, nous avons pu déchiffrer les différentes stratégies écologiques que les communautés fongiques adoptent face aux différents niveaux d’intensification de l’agriculture, et cela peut être utilisé pour d’autres explorations sur l’état de santé des sols et leur réponse aux stress externes (par exemple le changement global, l’invasion de pathogènes, etc.). Nous avons observé un biote collaboratif plus généraliste dans les sols ayant une activité anthropogénique moindre, et un biote spécialisé plus spécialisé dans les sols ayant une gestion plus intensive. […]

Résultats et discussion

Il est important de souligner que, bien que l’Espagne possède le plus grand cultivar de raisin biologique au monde (avec 100’000 hectares de raisins biologiques), la diversité fongique des vignobles biologiques, par rapport aux vignobles conventionnels, est en fait indétectable. Cependant, dans le cas des États-Unis, où la production de vignobles biologiques est plus faible, nous avons observé un effet plus évident de ce type de gestion sur la diversité fongique du sol, à mi-chemin entre les vignobles conventionnels et les vignobles gérés en biodynamie.

Les pratiques agricoles déterminent la composition et la structure des écosystèmes fongiques

Nos résultats indiquent que les modes de gestion (en particulier les approches conventionnelles ou biodynamiques) affectent les propriétés des réseaux de communautés fongiques du sol de manière similaire dans les deux pays étudiés : les États-Unis et l’Espagne. Nous avons observé que les sols en gestion biodynamique avaient un coefficient de regroupement plus élevé (+), une modularité plus faible (+) et une proportion de co-exclusions plus faible que les sols en gestion conventionnelle, les échantillons en gestion biologique ayant tendance à présenter des valeurs intermédiaires entre les échantillons conventionnels et biodynamiques. Cette différenciation des modes de culture conventionnels et biodynamiques, les pratiques biologiques présentant un effet intermédiaire, a également été récemment signalée sur la base de la fertilité des sols, de la disponibilité des éléments nutritifs, de l’activité enzymatique et de l’abondance des vers de terre.

Impact des pratiques agricoles sur les propriétés des réseaux fongiques. Boxplot des propriétés du réseau, (a) Modularité (+), (b) Regroupement (+), (c) Proportion de co-exclusion (-) ; selon différents pays et pratiques de gestion (Espagne-Conventionnel n=78, Espagne-Organique n=79, Espagne-Biodynamique n=15 ; US-Conventionnel n=65, US-Organique n=39, US-Biodynamique n=20). Pour chaque propriété, il est indiqué s’il existe une différence statistiquement significative, selon une ANOVA à deux voies (n.s : non significatif, * : p < 0,01).

Dans ce contexte, les vignobles en biodynamie ont montré des communautés microbiennes plus proches : i) des petits réseaux communautaires (coefficient de regroupement plus élevé (+)) ; et ii) des communautés mixtes (généralistes-collaboratives, modularité plus faible (+)) qui sont liées à une homéostasie accrue des systèmes, ce qui renforce les observations précédentes (Banerjee et al) dans les réseaux fongiques associés aux racines. Inversement, les sols gérés de manière conventionnelle ont donné naissance à des réseaux fongiques faiblement groupés et très modulaires, avec une proportion plus importante de co-exclusions par rapport aux autres types de gestion, ce qui réduit, comme indiqué précédemment, la diversité alpha (H’) des communautés fongiques. En outre, l’utilisation de programmes de fertilisation ponctuels avec des doses élevées de nutriments spécifiques, comme dans l’agriculture conventionnelle, entraîne une spécialisation métabolique qui peut conduire à un arrangement de niches, comme nous l’avons observé pour les échantillons gérés de manière conventionnelle ; contrairement aux communautés plus généralistes et densément connectées dans les systèmes biodynamiques.

Conclusions

Sur la base de nos résultats, nous pouvons conclure que même dans un seul écosystème, l’intervention humaine peut déterminer deux stratégies alternatives de rassemblement des communautés fongiques : un habitat généraliste dans les sols traités en biodynamie, ou un habitat spécialisé dans les sols traités en conventionnel.

Comme nous l’indiquons ici, les communautés fongiques favorisées par la gestion biodynamique peuvent ressembler à une structure communautaire proche de celle des environnements sauvages basés sur la coopération, par opposition à l’environnement hautement spécialisé que l’on trouve dans les vignobles cultivés de manière conventionnelle. Comme le souligne un récent article consensuel, la spécialisation des communautés fongiques et bactériennes du sol à l’échelle mondiale et leur sensibilité aux changements environnementaux peuvent compromettre la fourniture future de services agro-écologiques. Cette affirmation est fondée sur l’effet démontré des conséquences du changement climatique, telles que l’aridité, sur la réduction de la diversité et de l’abondance microbiennes des sols. Ce problème peut être plus important dans les environnements cloisonnés de niche hautement spécialisés, où la redondance fonctionnelle et les phénomènes d’alimentation croisée semblent être moindres que dans les systèmes mixtes-collaboratifs, où des espèces généralistes peuvent être perdues avec un impact minimal sur les processus des écosystèmes. Sur cette base, nous pouvons émettre l’hypothèse que les communautés fongiques qui donnent naissance à des réseaux communautaires de collaboration, comme on en trouve dans les sols gérés de manière biodynamique, peuvent être plus résistantes à l’environnement en constante évolution imposé par le changement climatique et l’utilisation des terres.